Маргарет Куолли родилась 23 октября 1994 года в Калиспелле, Монтана, дочь актрисы Энди Макдауэлл. С 16 лет выступала на Неделе моды в Нью-Йорке, сотрудничая с такими брендами, как Alberta Ferretti, Chanel и Valentino. Дебют в кино состоялся в фильме «Пало-Альто» (2013), дальнейшая известность пришла с ролью в сериале «Оставленные» (2014–2017). Среди заметных работ — «Славные парни» (2016), «Однажды в… Голливуде» (2019), «Фосси/Вердон» (2019), за которую она получила номинацию на премию «Эмми», и «Уборщица» (2021), отмеченная номинацией на «Золотой глобус».
В 2024 году её роль в фильме «Субстанции» была высоко оценена на Каннском кинофестивале. Маргарет замужем за музыкантом Джеком Антоноффым с 2023 года. Ранее она занималась балетом, но в итоге выбрала карьеру актрисы. В социальных сетях, включая Instagram, Куолли активно делится своими творческими проектами.